经过天启六年（1626）的宁远大战，袁崇焕的地位逐渐上升，逐渐获得了关宁军的领导权。在袁崇焕领导期间，祖大寿因为战功而受到重视，逐渐得以提升，最终成为关宁军内的重要将领。在宁远之战中，祖大寿立下战功而受到袁崇焕的表彰。宁远之战之前，袁崇焕的报告中，祖大寿依然未领导主力部队作战：

奴酋入犯，本道与总兵满桂、同知程维楧住扎宁远，为死守计。城内以广武营步卒守之，更撤中左所都司陈兆兰，带领步兵与都司徐敷奏凭城为守。总兵标下内丁城上及四门为援，本道督内丁专一城内搜拿奸细。其传宣督阵则中军孙绍祖、何可纲、霍一厚、李国辅、黄惟正、彭簪古等是也。修武营参将祖天寿，领营内健丁出兴水瓦窑冲为援。

后努尔哈赤率领大军攻击宁远，“副总兵左辅、参将祖大寿与中军守备何可纲，坚执塞门死守之议”。在宁远之战中，祖大寿“当南面应援西南角”，首当其冲地受到后金军队的攻击：

兵部奏：本月二十六日寅时，据宁前兵备道袁崇焕报，二十三日，大营鞑子俱到宁远，扎营一百。至二十四日，攻打西南城角，用火炮打死无数。贼复攻南，推板车遮盖，用斧凿城数处，用捆柴浇油并搀火，导用铁绳系下烧走。至二更方才打退。

此役中，“大寿佐城守，发巨炮伤数百人”。因其战功卓著，袁崇焕于战后向朝廷请功云：“满桂、赵率教业已加级，左辅、祖大寿、何可纲、金启倧应各加级，以励将士。”可见此时袁崇焕重用者仍然为满桂、赵率教两人，在他看来：“总兵赵率教，虑最精，满桂，气可鼓。”因此，此时的祖大寿地位虽有所提升，但依然未成为袁崇焕所依靠的大将。

在宁锦之战中，袁崇焕“以副将祖大寿为主帅，统辖各将，分派信地，相机战守”。将宁远防务交给祖大寿，其地位进一步提升。在宁锦之战后，满桂、赵率教两人之间发生了严重矛盾，明廷“虑同城或偾事，遂召还”。满桂的调走客观上给祖大寿上升的机会。天启七年（1627）十二月，明廷“加宁远副总兵、都督佥事祖大寿为总兵官，仍管副将事”。